Diplômé en Histoire des universités de Princeton, de Berkeley et du Wisconsin (une formation déterminante quant aux méthodes de recherches et d'investigations qu'il va employer tout au long de sa carrière) Errol Morris tourne son premier documentaire en 1978, Gates of heaven, après avoir lu un article dans le San Francisco Chronicle sur les cimetières pour animaux. Avec son deuxième film, Vernon, Florida (1981), il confirme son attachement aux sujets atypiques en évoquant l'existence des habitants excentriques d'une ville du sud des Etats-Unis, en plein Bayou.

En 1988, il achève Le Dossier Adams, sans doute l'oeuvre la plus controversée de sa filmographie. Présentée comme étant "le premier mystérieux film qui a vraiment élucidé un crime", il fait capoter la condamnation à mort de Randall Dale Adams convaincu du crime de l'officier de police de Dallas, Robert Wood. Le cercle des critiques de New York élit Le Dossier Adams meilleur documentaire de l'année en 1988. C'est la première fois dans toute l'histoire de l'industrie cinématographique américaine qu'un documentaire réussi à faire disculper un condamné à mort.

En 1992, il tourne Une brève histoire du temps, sur la vie et le travail de Stephen Hawking, un physicien de génie polyhandicapé. Le cinéaste se voit récompensé par le Prix du Meilleur réalisateur et le Grand Prix du Jury au Festival du Film de Sundance. Toujours fidèle à sa technique consistant à mélanger témoignage et mise en scène, ce que ses détracteurs ne manquent pas de lui reprocher, il signe avec Mr. Death (2000) un documentaire glaçant sur la grandeur et la décadence de Fred Leuchter Jr., un ingénieur du Massachusetts chargé de conduire une expertise sur l'utilisation de gaz mortels dans les camps de concentration nazis. Historien de formation, il est très à l'aise pour conduire l'entretien qu'il a avec Robert McNamara dans The Fog of war, le Secrétaire à la défense sous les présidences de Kennedy et de Johnson, personnage clé de l'Administration américaine de ces cinquante dernières années. Sa dernière oeuvre, S.O.P. (2007), qui relate les exactions commises par l'armée américaine dans la tristement célèbre prison d'Abu Ghraib en Irak, n'a pas manqué de raviver des feux mal éteints aux Etats-Unis.