Lynn Shelton passe toute son enfance à Seattle avant de se rendre à New York pour étudier le cinéma. Après quoi, elle commence à travailler en tant que monteuse sur différents courts métrages, tout en rêvant secrètement de pouvoir se retrouver un jour à la tête de son propre projet. Ce qui finit par arriver en 2006 quand elle écrit puis met en scène son premier long métrage intitulé We Go Way Back, où elle explore les tourments d'une jeune femme hantée par le fantôme de l'adolescente qu'elle a été dans sa jeunesse.

Peu après, elle s'intéresse à l'amitié masculine dans My Effortless Brilliance avant de traiter à nouveau ce sujet à travers Humpday qui est présenté à la Quinzaine des Réalisateurs du Festival de Cannes 2009. Ce film fait d'ailleurs l'objet d'un remake français réalisé par Yvant Attal et intitulé Do not Disturb. 

Parallèlement à cela, Lynn Shelton met en scène plusieurs épisodes de séries télévisées à succès comme Mad Men ou New Girl avant de reprendre la direction des plateaux de cinéma avec trois nouvelles études des relations humaines grâce à Ma meilleure amie, sa soeur et moi (2011), Touchy Feely (2013) puis Girls Only (2014). Dans ce dernier, la cinéaste reprend le thème de son premier film en confrontant une jeune femme (Keira Knightley) à son ancienne vie d'adolescente à travers une relation d'amitié qu'elle noue avec une fille de presque quinze ans sa cadette.