Né dans une famille baignée par le monde du droit et des médias — avec un père avocat de renom et une mère productrice de télévision —, John Hamburg grandit dans un environnement stimulant qui nourrit très tôt sa passion pour l'écriture et le spectacle. Après une scolarité réussie, il intègre la prestigieuse université de Brown où il décroche son diplôme en 1992, avant de parfaire son apprentissage artistique à la Tisch School of the Arts de l'Université de New York. C'est durant ses études new-yorkaises qu'il affine sa plume comique en réalisant le court métrage Tick, remarqué dans plusieurs festivals.

Sa carrière commence à la fin des années 1990 avec son premier long métrage, Casses en tous genres, suivi par le succès planétaire de Mon beau-père et moi, dont il coécrit le scénario. Devenu une valeur sûre de la comédie américaine contemporaine, il passe régulièrement derrière la caméra pour des succès populaires tels que Polly et moi, I Love You, Man, The Boyfriend : Pourquoi lui ? ou encore Me Time : Enfin seul ?. En parallèle du grand écran, John Hamburg met son talent au service de la télévision en réalisant des épisodes de séries acclamées comme Undeclared, Stella ou The Unicorn.

Au-delà de ses activités d'auteur et de metteur en scène, l'artiste américain élargit régulièrement sa palette en travaillant en coulisses en tant que producteur. Il accompagne ainsi la concrétisation de plusieurs de ses propres projets cinématographiques et télévisuels, tout en apportant son expertise sur des productions de comédies hollywoodiennes grand public. En 2026, John Hamburg est choisi pour être aux commandes de Mon beau-père, ma belle-fille et moi, nouveau volet de la lucrative franchise comique. Cette fois, Ariane Grande campe la belle-fille et rejoint ainsi les vétérans Robert De Niro et Ben Stiller.