Deux garçons sont kidnappés par des aliens mangeurs de cerveaux. Gamera se lance à leur recherche et parvient à les libérer mais réalise que l'enlèvement était un piège. En effet, Giron, le dangereux monstre à la tête en forme de couteau, profite de son absence pour détruire le Japon.
Durant l'affrontement de l'Union Soviétique et des Etats-Unis, une explosion atomique reveil Gamera, un monstre légendaire. Celui-ci se met alors à détruire tous les humains qu'il croise sur son chemin...
En 1937, alors que le Japon occupe la Mandchourie, Ryuko, jeune fille de bonne famille, apprend qu’elle a été choisie sur photo pour épouser le jeune frère de l’empereur de Mandchourie. La voilà contrainte de quitter le Japon et de s’acclimater à sa nouvelle vie de princesse.