Etudiant en littérature à Cambridge puis directeur de la Shakespeare Company d'Oxford et de Cambridge, Jon Amiel commence sa carrière de cinéaste en réalisant des téléfilms pour le compte de la BBC dans les années 80.

En 1989, il fait ses débuts au cinéma en signant son premier long métrage, La Dame de coeur qui remporte le Grand Prix du Festival de Paris 1990. C'est en 1993 que le metteur en scène se fait réellement connaître en dirigeant Richard Gere et Jodie Foster dans le drame Sommersby. Touche à tout, Jon Amiel s'essaye ensuite au thriller avec Copycat (1995), puis à la comédie avec L'Homme qui en savait trop peu (1997) et au film d'action avec Haute Voltige où il dirige le couple Sean Connery - Catherine Zeta-Jones en 1999.

Quatre plus tard, le réalisateur s'essaie à la science-fiction avec le film de catastrophe Fusion - The Core. Jon Amiel opère un retour à la télévision en réalisant des épisodes des séries Eyes, Reunion et surtout de la série historique de HBO qui retrace le destin du roi Henri VIII, Les Tudor. Il revient au grand écran en 2009 avec Création qui s'intéresse à Charles Darwin, tiraillé entre ses découvertes scientifiques et son amour pour sa femme très pieuse, lors de l'écriture de son célèbre livre L'Origine des espèces, qui provoqua un tollé à sa publication en démontrant la thèse de l'évolution.