Après avoir étudié l'art et l'économie à l'Université de Georgetown, Brit Marling travaille en tant qu'analyste financière pour Goldman Sachs le temps d'un été, avant de s'installer à Los Angeles et s'orienter vers le cinéma.

Elle fait ses premiers pas, aussi bien en tant qu'actrice, productrice et scénariste avec Sound of My Voice de Zal Batmanglij et Another Earth de Mike Cahill. Ces deux films, assez métaphysiques, sont présentés au Festival de Sundance de 2011 et lui permettent d'être nommée aux Independent Spirit Awards dans la catégorie Meilleur premier film. En 2004, elle réalise, avec Mike Cahill, un documentaire, Boxers and Ballerinas qui évoque la relation entre Cuba et les Etats-Unis à travers les yeux de deux ballerines et de deux boxeurs.

Preuve de son éclectisme, elle s'illustre également dans deux thrillers, l'un financier avec Arbitrage, aux côtés de Richard Gere et Susan Sarandon, et l'autre politique avec Sous Surveillance de et avec Robert Redford. En 2013, elle retrouve Zal Batmanglij pour The East où elle endosse à nouveau les fonctions de comédienne, productrice et scénariste.