Lauréat de deux Emmy Awards, Troy Miller débute la mise en scène à la télévision, il réalise alors de nombreux épisodes des séries Running the halls (1993), Friends and lovers (1994), Mr. Show (1995), Saturday night special (1996) et The Jenny McCarthy show (1997). Il est également connu pour être le producteur et le réalisateur des films d'ouverture, diffusés durant les dernières cérémonies de remise des Oscars, dans lesquels l'animateur Billy Crystal joue des répliques des films nommés et dialogue avec de grands acteurs disparus.

Pour son premier long métrage, une sorte de conte de Noël intitulé Jack Frost, Troy Miller dirige Michael Keaton en chanteur transformé en bonhomme de neige. Changement de registre en 2003 : le cinéaste met en scène la comédie loufoque Dumb & dumberer : quand Harry rencontra Lloyd, un prequel de Dumb and Dumber.