Iain Softley se découvre une passion pour le cinéma pendant ses études au Queen's College de Cambridge. C'est à cette époque qu'il commence à réaliser des documentaires et des clips.

En 1992, il écrit et met en scène son premier long métrage : Backbeat, un film qui retrace les débuts des Beatles, depuis le groupe originel des Quarry Men jusqu'aux prémices de la "beatlemania". En 1995, il change de registre et dirige Jonny Lee Miller ainsi qu'Angelina Jolie dans un thriller sur fond de piratage informatique, intitulé Hackers.

Iain Softley enchaîne en 1997 avec son premier succès international, Les Ailes de la colombe, l'adaptation cinématographique d'un roman d'Henry James qui cumule quatre nominations à l'Oscar, dont celui de la Meilleure actrice pour Helena Bonham Carter. Faisant preuve d'éclectisme, il attend quatre ans avant de réaliser K-Pax, l'homme qui vient de loin (2001), l'histoire d'un étrange individu, joué par Kevin Spacey, qui prétend venir d'une planète lointaine. Continuant dans le fantastique, il pousse Kate Hudson à ouvrir La Porte des secrets en 2005.