Avant de se lancer dans des études de philosophie au Pomona College de Claremont, Robert Towne a été pêcheur de thon à San Pedro, ville où il a grandi. Il débute dans le septième art comme comédien dans des films d'horreur de série B, tels que Last woman on earth et Creature from the Haunted Sea. C'est sur ses deux tournages qu'il rencontre le réalisateur-producteur Roger Corman, qui va l'imposer comme l'un des meilleurs scénaristes d'Hollywood.

Leur première collaboration réalisateur/scénariste intervient en 1964 avec, le film d'horreur La Tombe de Ligeia. Dans les années qui suivent, il participe à l'écriture de quelques chefs-d'oeuvre sans toutefois être crédité. Ainsi, les scénarios de Bonnie and Clyde, du Parrain et Frantic, entre autres, portent sa griffe... mais pas sa signature.

Au vu de sa filmographie comme scénariste, on remarque qu'il affectionne particulièrement l'univers policier et celui du thriller. Il signe les scripts de Les Flics ne dorment pas la nuit, Chinatown (film pour lequel il est nominé à l'oscar pour la première fois) et A cause d'un assassinat. La Dernière Corvée, Shampoo, deux films de Hal Ashby, et Greystoke, la légende de Tarzan, de Hugh Hudson lui valent trois nouvelles nominations à l'oscar.

Au début des années 80, sa réputation en tant que scénariste n'est plus à faire. Il débute alors sa carrière de réalisateur en 1982 avec Personal Best, film pour lequel il porte la triple casquette de metteur en scène, scénariste et producteur. Il coiffera encore la casquette de réalisateur par la suite, en 1988 avec Tequila Sunrise, en 1998 avec Without Limits, et en 2006 avec Demande à la poussière.

Preuve que sa réputation de scénariste est grande dans le microcosme hollywoodien, il collabore plusieurs fois pour le même réalisateur et non des moindres : deux fois avec Sidney Lumet (La Firme et Yakuza), deux fois avec Tony Scott (Jours de tonnerre et USS Alabama bien qu'il ne soit pas crédité pour ce dernier), deux fois avec Roman Polanski (Chinatown et Frantic). Adepte des films policiers, il scénarise également certains blockbusters tels que les deux premiers volets des Mission : Impossible, Armageddon.