John Crowley est un réalisateur et metteur en scène irlandais. Il étudie la philosophie à l'Université de Cork dont il est diplômé. Il met en scène plus d’une vingtaine de pièces de théâtre, dont le succès avec Jim Broadbent, "The Pillowman" de 2003 à 2005, adaptation de l’auteur irlandais Martin McDonagh.

En 2000 il adapte en téléfilm la pièce de Samuel Beckett "Come and Go", et signe en 2003 son premier long-métrage avec Intermission, qui compte au casting des acteurs comme Colin Farrell ou Kelly Macdonald.

Il signe à nouveau une adaptation d’une pièce de théâtre pour la télévision, "Celebration" d’Harold Pinter, en 2007. Par la suite il révèle le jeune Andrew Garfield avec le film émouvant applaudit par la critique, Boy A, qui reçoit le Hitchcock d’Or et d’Argent au Festival du Film Britannique de Dinard en 2008.

Il obtient également quatre British Academy Television Awards dont notamment Meilleur Acteur pour Andrew Garfield et Meilleur Réalisateur. On le retrouve en 2013 avec le thriller se déroulant dans les coulisses des cours de justice britannique, Closed Circuit, mettant en scène Eric Bana et Rebecca Hall.

En 2015, John Crowley réalise Brooklyn, un drame sur le parcours d'une jeune Irlandaise (Saoirse Ronan) débarquant aux USA dans les années 1950. Quatre ans plus tard, il signe Le Chardonneret, adapté du roman de Donna Tartt, Prix Pulitzer en 2014. Pour l'occasion, il dirige le jeune Ansel Elgort et Nicole Kidman.

Parallèlement, le cinéaste signe plusieurs épisodes de séries télévisées, comme True Detective, Modern Love, Life After Life et Black Mirror. En 2024, le cinéaste retrouve Andrew Garfield pour L'Amour au présent, une histoire d'amour émouvante qui s'étend sur une décennie.