Fils du producteur et scénariste de télévision Saul Turteltaub - à qui on doit notamment les séries The new Dick Van Dyke Show (1971) et Aline et Cathy (1984) – Jon Turteltaub sort licencié de la Wesleyan University, puis, en 1988, diplômé en cinéma de l'USC. Deux ans plus tard, il débute dans la réalisation avec Think big et poursuit en 1991 avec Driving me crazy.

Si, l'année suivante, Ninja kids lui offre un premier succès publique, c'est véritablement avec Rasta rockett (1993), Grand Prix au Festival du Film d'Humour de Chamrousse en 1994, que Turteltaub devient un cinéaste populaire. En 1995, il réalise L' Amour à tout prix, avant d'enchaîner l'année suivante avec Phenomène, pour lequel il offre le premier rôle à John Travolta. En 1998, il dirige Anthony Hopkins dans le thriller Instinct, avant de réaliser pour les studios Disney Sale môme, une comédie familiale emmenée par Bruce Willis.

Repéré par le producteur Jerry Bruckheimer en 2003, ce dernier lui offre l'opportunité de diriger Nicolas Cage dans Benjamin Gates et le Trésor des Templiers, puis dans sa suite Benjamin Gates et le Livre des Secrets, deux films d'aventure dans le style Indiana Jones. Leur succès commercial étant considérable, le trio Cage/Bruckheimer/Turteltaub fait à nouveau équipe en 2010 pour L' Apprenti Sorcier, l'adaptation cinématographique du segment éponyme du dessin animé Fantasia, créé par Disney en 1940.