Allison Williams est la fille de Jane Gillan Stoddard, productrice d'émissions télévisées, et de Brian Williams, un animateur des NBC Nightly News. Durant ses années universitaires à Yale (dont elle sort diplômée en 2010), la jeune femme est très active dans une troupe de théâtre. Par la suite, elle apparaît furtivement dans plusieurs programmes télévisés comme "Will & Kate: Before Happily Ever After", Jake and Amir ou encore The Mindy Project.

C'est grâce à ses performances de chansons connues dans la série "College Musical" sur YouTube qu'elle est remarquée par l'une des pointures de la comédie américaine : Judd Apatow. Ce dernier lui propose ainsi de se glisser dans la peau de l'un des personnages principaux de la série HBO Girls qu'il produit, celui de Marnie Michaels, la colocataire sérieuse et meilleure amie d'Hannah (Lena Dunham) qui possède tout de même un côté paumé se développant au fil de la série.

Parallèlement, Allison Williams trouve son premier rôle important au cinéma dans Get Out, un thriller horrifique dans lequel interprète la petite amie d'un personnage Noir qu'elle présente à son inquiétante famille. Le film produit par le célèbre Jason Blum et sa société Blumhouse Productions est un succès surprise tant critique que public.