Frère cadet de l'acteur américain Dean Stockwell, Guy Stockwell débute sa carrière dès l'âge de 12 ans dans le drame The Green years de Victor Saville (1946), dans lequel apparaît également son frère. D'abord cantonné dans des rôles d'adolescents rebelles, Guy Stockwell est à l'affiche du Seigneur de la guerre de Franklin J. Schaffner (1965) aux cotés de Charlton Heston.

Bien qu'il apparaisse au cinéma, il travaille essentiellement pour la télévision. Il joue ainsi dans de nombreuses séries télévisées (250 épisodes) telles que Bonanza, Mannix, CHiPS ou encore Magnum. Il continue en parallèle sa carrière cinématographique, mais ne tient que des rôles mineurs, notamment dans Tobruk (1967), Airport (1974) ou encore Le monstre est vivant (1974).

Portant un intérêt au théâtre, il participe à la création du Los Angeles Art Theater et obtient le rôle principal dans deux pièces, Hamlet et Crime et Châtiment. Il continue à monter sur les planches et donne pendant deux ans des cours d'art dramatique à l'Université de Californie.