C’est principalement pour pouvoir manquer certains cours que Ben Miles commence à jouer dans les pièces de son école à Ashover dans le comté de Derbyshire. Pourtant, il développe rapidement un fort intérêt pour la comédie et en vient même à s’inscrire à la très réputée Guildhall School of Music and Drama. Ses premières apparitions télévisées sont des seconds rôles dans des feuilletons comme Les nouvelles aventures de Zorro, dans les années 90.

En 2000, l’acteur est choisi pour interpréter Patrick Maitland, le bourreau des cœurs de la série comique Six sexy, jusqu’à ce qu’elle se termine au bout de quatre ans de diffusion. Après avoir participé à nombre de productions locales, Miles incarne le chef de la propagande Dascomb dans V pour Vendetta, réalisé par James McTeigue et produit par Lana et Lilly Wachowski. Ce trio semble attaché au comédien puisqu’il lui confie le rôle de Cass Jones dans Speed Racer en 2008 et celui de l’agent d’Europol Ryan Maslow dans Ninja Assassin l’année suivante.

Ben Miles est également un homme de théâtre. En 2011, il se produit notamment sur les planches du Comedy Theatre de Londres aux côtés de Kristin Scott Thomas dans une pièce d’Harold Pinter intitulée "Betrayal". Le public le retrouve dans la capitale britannique en 2014, récitant les lignes des romans "Wolf Hall" et "Bring Up the Bodies" de Hilary Mantel, dans des adaptations de la Royal Shakespeare Company qui s'exportent même jusqu'à New York.

En 2016, Miles apparaît dans le dernier épisode de la saison 3 de Black Mirror "Haine virtuelle", dans lequel la vie de certaines personnalités est menacée par une nouvelle technologie qui semble les prendre pour cibles. Cette même année, c’est dans la peau du pilote de la Royal Air Force et héros de la Seconde Guerre Mondiale, Peter Townsend, qu’il rejoint le casting d’une autre série majeure du géant Netflix, The Crown, couronnée aux Golden Globe Awards 2017