Diplômé de l'école de commerce de Pennsylvanie et en cinéma et en théâtre du Sarah Lawrence College, Jon Avnet débute sa carrière cinématographique à la fin des années 70, en tant que producteur. Son nom est ainsi associé à la production d'une cinquantaine de longs métrages, dont Risky business qui lance la carrière de Tom Cruise en 1983, Les Trois mousquetaires (1993) ou encore Inspecteur Gadget (1999).

C'est en 1986 que Jon Avnet tente sa première expérience derrière la caméra, avec le téléfilm Between two women interprété par Farrah Fawcett. En 1991, Beignets de tomates vertes, son premier long métrage, remporte un important succès critique et public, couronné par deux nominations aux Oscars 1992 (Meilleur second rôle féminin pour Jessica Tandy et Meilleur scénario). Deux ans plus tard, il signe la chronique nostalgique A chacun sa guerre avec Kevin Costner, avant de collaborer avec Michelle Pfeiffer et Robert Redford pour la romance Personnel et confidentiel (1996).

En 1997, le cinéaste aborde un autre registre, le thriller, en dirigeant Richard Gere dans Red corner. Le film est un échec tant critique que commercial, et il faut attendre 2002 pour retrouver Jon Avnet derrière la caméra avec le téléfilm 1943 l'ultime révolte réalisé pour la chaîne américaine NBC. Relatant le soulèvement du ghetto de Varsovie, cette oeuvre se voit doter d'un prestigieux casting composé entre autres de Leelee Sobieski, David Schwimmer, Hank Azaria, Jon Voight et Donald Sutherland. Quatre ans plus tard, le réalisateur s'essaie à nouveau au thriller en remplaçant James Foley à la mise en scène de 88 minutes, une course contre la montre menée par Al Pacino.