De père Australien, John Duigan émigre en Australie en 1961, où il effectue des études d'Histoire et de Philosophie à l'Université de Melbourne, avant de rejoindre la troupe de théâtre Pram Factory. En 1974, il réalise, avec l'aide d'une bourse octroyée par le gouvernement, un premier film à petit budget, The Firm man, tout en faisant l'acteur pour de nombreux courts métrages. C'est toutefois avec Mouth to Mouth (1978), qui évoque les périples d'un couple de jeunes adultes obligé de voler pour vivre, que Duigan s'attire les faveurs des critiques.

Scénariste et réalisateur pour la télévision et le cinéma, Duigan est l'auteur de la mini-série Viêtnam en 1986, qui lance la carrière de Nicole Kidman. L'année suivante, il réalise The Year My Voice Broke, un drame sur les amours contrariés d'un adolescent, qui obtient de nombreuses récompenses en Australie. En 1991, il s'attèle à une suite, Flirting, où il retrouve Nicole Kidman. Réalisé mais également écrit par John Duigan, Sirènes, interprété par Hugh Grant, sort sur les écrans français en 1995. Suivent deux films: Lawn Dogs (1997) et The Parole Officer (2001). En 2003, il s'attache à un projet plus ambitieux: Nous étions libres; une histoire de ménage à trois sur fond d'entre-deux guerres, dans laquelle Charlize Theron, Penélope Cruz et Stuart Townsend partagent la tête d'affiche.