Deux ans après avoir obtenu son diplôme dans une université spécialisée dans l’audiovisuel, il commence à réaliser des courts métrages, se focalisant sur un genre : le cinéma d’horreur. En 2007, il met en scène son premier long métrage, Home Sick, ainsi que le second, Pop Skull. Très prolifique, et totalement polyvalent – souvent réalisateur, scénariste, directeur de la photo, monteur et parfois acteur –, il tourne simultanément plusieurs courts-métrages.

Ses premiers films sont découverts par le public dans des festivals de films fantastiques ou dans des sélections parallèles de festivals internationaux. Son troisième long, A Horrible Way to Die, remporte par ailleurs un grand succès et plusieurs prix au Fantastic Fest d’Austin, et Adam Wingard commence au début des années 2010 à se faire un nom dans le milieu du cinéma d’horreur.

Entre 2011 et 2013, le cinéaste participe à quatre projets collectifs : Autoerotic, drame coréalisé avec son ami Joe Swanberg, ainsi que les films d’horreur à sketches The ABCs of Death, V/H/S et sa continuité V/H/S/2. En 2011, il réalise en solo You're Next, écrit par son comparse Simon Barrett. Le film parcourt les festivals, fait un carton auprès des aficionados de cinéma de genre et de la critique, et fort de ce triomphe, sort en salles à la rentrée 2013.

Adam Wingard enchaîne avec The Guest (2015), un thriller d'action avec Dan Stevens et Maika Monroe, puis revient à l'horreur avec Blair Witch (2016), suite du film culte de 1999. En 2017, il livre le très mal reçu thriller fantastique Death Note adapté du manga du même nom. Il est ensuite choisi pour être aux commandes des blockbusters Godzilla vs Kong (2021) et Godzilla x Kong: The New Empire (2024), quatrième et cinquième opus du MonsterVerse.