Après des études en histoire à l'université de Montréal, Denys Arcand entre à l'O.N.F. (Office National du Film) pour laquelle il tourne de nombreux courts métrages documentaires. Dans On est au coton (1970), il analyse à travers l'industrie textile québécoise les rapports nationaux internes entre francophones et anglophones. Ce film est tellement dérangeant que l'O.N.F., qui l'avait pourtant produit, refuse de le diffuser pendant de nombreuses années. C'est un des rares cas de censure dans le cinéma canadien.

Après un nouveau documentaire polémique sur l'histoire récente du Québec (Québec : Duplessis et après...), il tourne successivement trois films de fiction avant de faire une pause entre 1976 et 1984.

Après un détour par la minisérie Empire, Inc. (1983), qui suit sur 3 décennies l'histoire d'un homme l'affaire qui a trahi l'un de ses associés pour réussir, il revient au cinéma avec Le Crime d'Ovide Plouffe (1984, avec Jean Carmet) et surtout Le Déclin de l'empire américain (1986), qui fera sa renommée internationale.

Suivront entre autres Jesus de Montreal (1988), De l'amour et des restes humains (1993) et Stardom (2000). En 2003, ses Invasions barbares font sensation au Festival de Cannes : le film remporte le Prix du Meilleur scénario et rapporte à Marie-Josée Croze un Prix d'interprétation féminine.

En 2007, Denys Arcand clôt la trilogie entamée par Le Déclin de l'empire américain et poursuivie par Les Invasions barbares avec L'Age des ténèbres, une comédie satirique présentée en clôture du 60e Festival de Cannes.

Sept ans plus tard, il fait tourner Eric Bruneau et Mélanie Thierry dans Le Règne de la beauté, puis revient au thriller avec La Chute de l'empire américain (2018). En 2023, il signe Testament, avec Rémy Girard et Sophie Lorain.