Après des études à l'Institut des Arts et du Théâtre de Tachkent, Timur Bekmambetov se lance dans la publicité où il se forge un savoir-faire solide en travaillant pour plus de 500 marques. Cette expérience l'amène vers le cinéma en 1994 avec Peshavarskiy vals, un premier long-métrage plongeant le spectateur au cœur du conflit afghan qui lui permet de remporter le Prix du Meilleur Réalisateur au Festival de Karlovi Vari. Le cinéaste Roger Corman le remarque alors et produit son second film, Gladiatrix, remake du film de 1974 qui met en scène des combats de gladiatrices.

Il se lance en 2004 dans un projet plus ambitieux, Night Watch, adaptation d'un best-seller fantastique russe où s'opposent les Forces du Bien et du Mal dans le Moscou d'aujourd'hui. Malgré un budget modeste de 2 millions de dollars, le film fait un carton au box-office russe, se payant le luxe de rapporter plus d'argent que Le Seigneur des anneaux : la communauté de l'anneau. Fort de ce succès, il enchaîne avec la suite, Day Watch, dans laquelle il confirme son style décomplexé en s'appuyant sur les effets spéciaux.

Ces deux films lui ouvrent inévitablement les portes d'Hollywood où il applique ses méthodes à Wanted : choisis ton destin, en s'entourant cette fois de comédiens de renom comme Angelina Jolie, James McAvoy et Morgan Freeman. Aux États-Unis, il s'associe également à Tim Burton pour produire le film d'animation Numéro 9 en 2009. En matière de production, il compte aussi à son actif des films comme Apollo 18 et The Darkest Hour. En 2012, il réalise un nouveau film fantastique américain, Abraham Lincoln : Chasseur de Vampires, un long métrage qui voit l'illustre président des États-Unis transformé en digne héritier de Van Helsing.

Quatre ans plus tard sort en salles le péplum Ben-Hur, nouvelle adaptation d’un roman qui avait par le passé donné lieu à l’un des plus grands chefs-d’œuvre du septième art. Timur Bekmambetov n'en oublie pas pour autant sa Russie natale et continue en parallèle d'y réaliser des œuvres restées inédites en France, comme la saga de Noël Yolki dont il a signé quelques volets.

Producteur prolifique, on le retrouve également au générique de longs-métrages à la mise en scène expérimentale, comme Hardcore Henry, film d'action tourné en caméra subjective, ou encore Unfriended et Searching : Portée disparue, qui se déroulent uniquement à travers l'écran d'un ordinateur.

En 2026, il renoue avec les plateaux hollywoodiens grâce à Reconnu Coupable, un cyber-thriller dans lequel Chris Pratt, accusé de meurtre, tente à tout prix de prouver son innocence auprès d'une intelligence artificielle incarnée par Rebecca Ferguson.