Le bac philo en poche, Jean-François Davy se destine au métier de cinéaste. Après avoir mis en scène toute une série de courts-métrages, il fait la rencontre de Luc Moullet et devient son assistant réalisateur sur la comédie Brigitte et Brigitte en 1966. La même année, il se lance dans la réalisation de son premier long-métrage, L'Attentat, sans parvenir à le faire distribuer. Il réitère l'expérience trois ans plus tard avec un polar intitulé Traquenards, une nouvelle fois sans grand succès. Après un détour par le fantastique (Le Seuil du vide), il se spécialise dans la comédie paillarde avec des titres comme Bananes mécaniques (1973), Prenez la queue comme tout le monde (id.) et Q (1974).

Surfant sur la vague d'érotisme qui submerge la France en 1975, Jean-François Davy présente la même année à Cannes ce qui restera sa plus belle réussite à ce jour, son documentaire Exhibition, qui dévoile sous un jour nouveau l'actrice porno Claudine Beccarie, l'une des pionnières du genre. Trois ans plus tard, il livrera selon le même principe un portrait de la sulfureuse Sylvia Bourdon dans Exhibition 2. À cette période, on lui doit également une enquête sur les milieux de la prostitution (Prostitution, 1975) et de la pornographie (Les Pornocrates, 1976), ainsi que la production de quelques films X réalisés pour la plupart par son ami Michel Caputo, dont le célèbre Blanche Fesse et les sept mains (1981).

Pour autant, Jean-François Davy ne perd pas de vue l'idée de faire carrière dans le cinéma plus traditionnel. C'est ainsi qu'on le retrouve aux commandes de comédies grand public comme Chaussette surprise (1978), interprétée par Bernadette Lafont, Michel Galabru et Bernard Le Coq, ou encore Ca va faire mal ! (1982) qui réunit un casting éloquent pour l'époque : Daniel Ceccaldi, Bernard Ménez, Henri Guybet... Après La Femme en spirale en 1984, il se consacre essentiellement à l'édition vidéo et crée successivement les sociétés Fil à Film et Opening, ainsi que le laboratoire de duplication Vidéo Pouce.

Après 23 ans d'absence derrière la caméra, Jean-François Davy revient en 2006 à la réalisation avec le drame Les Aiguilles rouges, qui se nourrit de ses propres souvenirs d'adolescence, lorsqu'il s'était retrouvé perdu en pleine montagne avec quelques-uns de ses camarades. Suit en 2008 le tournage de Tricheuse, une comédie familiale emmenée par Hélène de Fougerolles et Zinedine Soualem et Vive la crise ! après une nouvelle pause de huit ans. Dans ce dernier film, le réalisateur s'amuse avec Jean-Marie Bigard et Jean-Claude Dreyfus à établir un plaidoyer loufoque pour le vivre ensemble.