Formée à la Columbia University, Amanda Peet étudie la comédie auprès d'Uta Hagen et fait ses premières armes au cinéma dans Animal Room, un film de science-fiction de Craig Singer. Dès 1995, elle apparaît au générique de la série télévisée Central Park West et multiplie les petits rôles dans de nombreuses comédies romantiques comme Petits mensonges entre frères (1996), Un beau jour (id.), La Carte du coeur (1998) ou encore Simplement irrésistible (1999).

Mais c'est en 1999, avec la série Jack & Jill et son interprétation de jeune femme active et amoureuse, qu'Amanda Peet confirme véritablement ses talents de comédienne. Son physique de top model ne passe dès lors plus inaperçu et lui vaut de se spécialiser dans le registre du teen movie (Sexe Attitudes, Diablesse). Souvent cantonnée dans des rôles de charmante épouse (Dérapages incontrôlés) ou de simple amante (Igby, Tout peut arriver, 7 ans de séduction), elle tente de diversifier son répertoire en interprétant la soeur rebelle d'Ashley Judd dans Crimes et pouvoir (2001) ainsi qu'une fringante apprentie tueuse aux côtés de Bruce Willis dans Mon voisin le tueur (2000).

Petit à petit, ses rôles prennent de l'épaisseur : on la retrouve au générique du thriller Identity (2003) aux côtés de John Cusack - un acteur qu'elle côtoiera à nouveau sur le tournage d'Un enfant pas comme les autres (2009) et du blockbuster 2012 (id.), devant la caméra de Woody Allen pour les besoins de Melinda et Melinda (2004), dans le film choral Syriana (2006) face à George Clooney et Matt Damon, ou encore dans le second film tiré de la série culte sur les petits bonhommes verts, X Files - Régénération (2008). Parallèlement, Amanda Peet se montre active sur le petit écran, apparaissant dans les séries Seinfeld, Spin City, New York District, How I Met Your Mother et The Good Wife. Elle tient aussi un rôle régulier dans Bent, annulée après 6 épisodes.

Éternel second couteau, la comédienne rejoint ensuite Jack Black dans Les Voyages de Gulliver, puis retrouve Jason Bateman, six ans après leur première collaboration sur Son ex et moi, pour la lucrative comédie effrontée Arnaque à la carte (2013).