Dans son Texas natal, Allison Tolman se passionne très tôt pour le théâtre. Son diplôme en poche, la jeune femme continue de prendre des cours d’art dramatique et participe en parallèle à un podcast humoristique mensuel qui lui permet de peaufiner son talent. Contrainte de multiplier les petits boulots, la comédienne en herbe ne perd jamais de vue son objectif de percer dans le métier et prête notamment sa voix pour quelques animés japonais. Sa persévérance finit par porter ses fruits. Dans The Mindy Project, elle interprète une romancière qui a un rendez-vous amoureux désastreux avec le personnage joué par Adam Pally. Et surtout, la chance tourne en 2014 avec Fargo, l’adaptation télévisée du film culte des frères Coen. La série lui vaut cette année-là le prix de la meilleure actrice aux Critics’ Choice Television Awards. Dans la 1ère saison de cette série décalée, elle endosse le costume d’une adjointe du shérif, qui enquête sur une curieuse affaire dans une petite ville du Minnesota. Son personnage, Molly Solverson, se révèle très vite attachant, d’autant que le show est largement plébiscité par le public.

Conquis, le network ABC la choisit pour partager l’affiche avec un chien dans Downward Dog, sa comédie estivale au parcours très bref. L’année suivante, elle se glisse dans la peau d’une avocate pour Mosaic, la série de Steven Soderbergh avec Sharon Stone, puis devient la belle-sœur de Taylor Schilling le temps de la dramédie Family. Dans la foulée, Allison Tolman rejoint les forces de police pour les besoins de la comédie déjantée Brooklyn Nine-Nine, dans laquelle elle est une rivale du capitaine Raymond Holt (Andre Braugher). Sésuit à son tour, le réalisateur français Jacques Audiard lui permet de changer de registre en la dirigeant dans Les frères Sisters, un western avec John C. Reilly et Joaquin Phoenix. Après une apparition dans Castle Rock et le reboot de La quatrième dimension, l’artiste décroche le rôle récurrent de Mary Pat, une veuve maman de trois enfants, qui s’associe aux Good Girls pour arrondir ses fins de mois.

La carrière d’Allison Tolman prend un nouvel envol lorsque le diffuseur ABC mise à nouveau sur elle pour le rôle principal de sa nouvelle série, Emergence. Lancé en septembre 2019, ce thriller fantastique l’amène à revêtir l’uniforme. Chef de la police locale, Jo prend en charge une fillette amnésique retrouvée sur le lieu d'un accident. Déterminée à résoudre le mystère autour du passé de la jeune fille, elle ignore encore que ce qu'elle découvrira sera bien au-delà de toute compréhension. Le show, qu’elle porte sur ses épaules, est programmé en France dès février 2020 sur TF1.