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Hume Cronyn débute sa carrière sur grand écran en 1943 dans L' ombre d'un doute sous la direction d'Alfred Hitchcock. Il devient alors un fidèle complice de ce dernier, s'illustrant dans Lifeboat et co-signant les scénarios de La Corde et Les Amants du Capricorne en compagnie du maître du suspense. Ses débuts sont également marqués par une nomination à l'Oscar du Meilleur second rôle masculin pour sa prestation dans La Septième croix de Fred Zinnemann, en 1944.
La carrière de Hume Cronyn est ensuite marquée par de nombreux seconds rôles. Il joue dans Le Facteur sonne toujours deux fois (1946), puis deux fois sous les ordres de Joseph L. Mankiewicz, dans On murmure dans la ville (1951) où il donne la réplique à Cary Grant, puis dans Cléopâtre (1963). On le voit ensuite dans L' Arrangement (1969) d'Elia Kazan, retrouver Joseph L. Mankiewicz pour Le Reptile (1970), et tenir l'un des principaux rôles de A cause d'un assassinat (1974) d'Alan J. Pakula.
Grand homme de théâtre (un Tony award pour sa prestation dans Hamlet et un Emmy award pour Broadway bound), Hume Cronyn termine sa carrière principalement sur petit écran, non sans honorer le septième art par intermittence, en jouant notamment l'un des joyeux papys du film fantastique Cocoon (1985) et en retrouvant une ultime fois Alan J. Pakula pour L' Affaire Pélican (1993).
Epoux à la ville de la comédienne Jessica Tandy avec laquelle il partagea de nombreuses fois l'affiche, sa dernière apparition sur grand écran date de 1996 dans Simples Secrets, où il joue au côté de Leonardo DiCaprio.
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