Après un passage à Harvard, John Stockwell suit les cours de la section cinéma de l'Université de New York. Il apparaît bientôt dans bon nombre de films parmi lesquels So Fine (1981) d'Andrew Bergman, Christine (1983) de John Carpenter, Top gun (1986) de Tony Scott, Dangerously close (id.) d'Albert Pyun ou encore Nixon (1995) d'Oliver Stone.

Passé à la réalisation en 1987, John Stockwell écrit et met en scène Under Cover, un thriller dont l'action se déroule dans un lycée de Caroline du Sud, et pour la télévision Cheaters (2000) avec Jeff Daniels, Paul Sorvino et Jena Malone dans les rôles principaux. S'inspirant de faits réels, cette oeuvre sur l'incitation à la tricherie obtient un large succès critique et vaut à John Stockwell une nomination à l'Emmy Awards.

Il écrit par ailleurs le scénario de Breast men (1997), un téléfilm retraçant la carrière tumultueuse des deux médecins texans inventeurs des implants de silicone. En 2001, John Stockwell réalise son deuxième long métrage pour le cinéma, Crazy/Beautiful, l'histoire d'une romance interraciale avec Kirsten Dunst et Jay Hernandez dans les rôles principaux.

L'année suivante, il dirige à nouveau de jeunes comédiens (Kate Bosworth, Michelle Rodriguez et Matthew Davis) dans Blue crush, une comédie dramatique mêlant compétitions de surf et histoire d'amour. Se désistant de la réalisation du thriller Coup d'éclat, il retrouve en 2004 les joies d'un tournage maritime avec Bleu d'enfer, un film d'aventures dont l'action se déroule à 70% sous et sur l'eau. Cette fois-ci, les sirènes ont pour nom Jessica Alba et Ashley Scott.