Né en Australie, John Hillcoat déménage rapidement au Canada et passe son enfance en Ontario. Très jeune, il développe de nombreuses habilités artistiques et fait preuve d'un talent tout particulier pour la peinture : ses toiles ont même été exposées à la Art Gallery of Hamilton. Il s'oriente ensuite vers la réalisation et signe en 1988 son premier long métrage, Ghosts... of the Civil Dead, une œuvre carcérale qui porte sur le quotidien des prisonniers en Australie. Le film, qui concourt dans plusieurs festivals à travers le monde, est entre autres projeté à Cannes et à Venise.

Par la suite, il poursuit sa carrière de réalisateur et signe un nombre considérable de clips pour divers artistes, comme Placebo, Depeche mode ou encore Muse. Très intéressé par la culture musicale, il réalise également un documentaire sur le groupe INXS, et participe notamment à l'élaboration de nombreux films musicaux, dont une compilation de courts métrages didactiques consacrés à la vie et à l’œuvre de Nick Cave.

Malgré son inclinaison pour l'univers des rock stars, Hillcoat n'oublie pas le septième art. En 2005, il met en scène le violent western The Proposition, et s'offre pour l'occasion des acteurs de premier choix, tels que son compatriote Guy Pearce ou encore Ray Winstone. Le film, qui est récompensé par de nombreux prix en Australie, permet au réalisateur de combiner habilement ses deux passions, puisque le scénario est écrit par son ami, le chanteur et musicien Nick Cave, avec qui il collabore à plusieurs reprises au cours de sa carrière.

Mais c'est en 2009 que le cinéaste se fait connaître à grande échelle grâce à son drame post-apocalyptique La Route. Adapté du best-seller de Cormac McCarthy, le film met en scène Viggo Mortensen aux prises avec un monde dévasté. Il retrouve alors son acteur fétiche Guy Pearce, qu'il dirige à nouveau trois ans plus tard pour les besoins de Des hommes sans loi, un western criminel dont l'action se déroule pendant la prohibition aux États-Unis. Le film, écrit là encore par Nick Cave, réunit un casting quatre étoiles (Shia LaBeouf, Tom Hardy, Gary Oldman ou encore Jessica Chastain) et est sélectionné en compétition officielle au Festival de Cannes 2012.

Adepte de longs métrages violents à la distribution prestigieuse, John Hillcoat sort en 2016 Triple 9, comprenant des gangsters, des policiers corrompus et des scènes de fusillades. Casey Affleck, Chiwetel Ejiofor, Aaron Paul, Kate Winslet, Anthony Mackie, Norman Reedus ou encore Woody Harrelson font partie du casting de ce polar sombre et brutal.