John David Washington, fils du légendaire Denzel Washington, débute sa carrière de comédien en 1992 dans le biopic Malcolm X de Spike Lee. Il tient le petit rôle d'un élève dans ce film aux côtés de son père.

Il poursuit ensuite des études à la Morehouse College d'Atlanta où il brille notamment en tant que joueur de football américain. Ses performances sportives sont remarquées dès le lycée, ce qui lui permet d'obtenir une bourse pour Morehouse. Par la suite, il continue de jouer au football, notamment en NFL Europa et le club de Rhein Fire de Düsseldorf en Allemagne.

À l'âge de 28 ans, John se blesse gravement au tendon d'Achille et se voit contraint de stopper sa carrière de footballeur. Attiré depuis toujours par la comédie, le jeune homme décide de se lancer dedans avec passion. Il passe de nombreuses auditions et finit par obtenir son premier vrai rôle en 2015, celui du joueur de football Ricky Jerret dans la série Ballers. Il se révèle ainsi au grand public en tenant la dragée haute à la star du show, Dwayne Johnson.

C'est en 2018 que le grand public découvre véritablement John David Washington. Après avoir collaboré avec succès avec son père, Spike Lee fait appel au fils pour tenir le premier rôle de Blackkklansman. Au début des années 70, en pleine lutte pour les droits civiques, et alors que plusieurs émeutes raciales éclatent dans les grandes villes des États-Unis, le premier officier Noir américain du Colorado Springs Police Department décide d'infiltrer le Ku Klux Klan. Pour son premier grand rôle au cinéma, le comédien partage l'affiche avec Adam Driver et monte les marches du Grand Palais du Festival de Cannes, où cette farce politique féroce obtient le Grand Prix.

Après The Old Man and the Gun, avec Robert Redford, il revient sur le devant de la scène en 2020 avec le très attendu Tenet. Dans ce blockbuster de SF réalisé par Christopher Nolan, il campe un personnage sans nom qui a pour mission de sauver le monde, tout en étant confronté à un renversement temporel. C'est ensuite sur Netflix qu'on le retrouve, dans le thriller Beckett et le drame conjugal Malcolm & Marie. Ce dernier, tourné pendant le confinement, est un huis clos en noir et blanc réalisé par Sam Levinson, le créateur d'Euphoria. Cette radiographie moderne du couple permet à John David Washington de donner la réplique à Zendaya.

En 2022, il côtoie un casting quatre étoiles — composé notamment de Christian Bale, Margot Robbie, Anya Taylor-Joy et Michael Shannon — dans Amsterdam de David O. Russell. Mais l'accueil public comme critique est mitigé. Le comédien revient l'année suivante avec l'ambitieux The Creator, film de SF de Gareth Edwards sur l'intelligence artificielle.