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C'est durant ses études à Cambridge que John Cleese trouve sa vocation: il commence à écrire des sketches pour la BBC en 1963 et débute sur les planches dans la comédie musicale Half a Sixpence. Dès cette époque, il élabore dans ses textes un style absurde et décalé qui sera sa marque de fabrique. En 1969, il fonde la troupe comique des Monty Python qui s'illustre d'abord à la télévision (Monty Python flying circus), puis au cinéma dans des oeuvres cultes comme Monty Python, sacré Graal, Monty Python, la vie de Brian ou Monty Python, le sens de la vie.
Après la séparation du groupe dans les années 80, John Cleese est celui des Monty Python qui s'illustre le plus sur grand écran, dans des films tels que Bandits, bandits (pour lequel il retrouve son complice "pythonien" Terry Gilliam), Frankenstein ou encore Le monde ne suffit pas, épisode de la saga James Bond dans lequel il incarne "R", l'homme au gadgets.
En 1988, il obtient le British Academy Award du meilleur acteur ainsi qu'une nomination aux Oscar pour son rôle dans la célèbre comédie Un poisson nomme Wanda, dont il est également scénariste et producteur. En 1996, il retrouve la même équipe pour Créatures feroces, dont il assure à nouveau l'écriture et la production.
Après avoir fait partie de la Rat race de Jerry Zucker en 2001, John Cleese prend les traits du fantôme Sir Nick Quasi-Sans-Tête dans Harry Potter à l'école des sorciers, côtoie Eddie Murphy dans Pluto Nash, puis fait à nouveau partie de l'aventure James Bond dans Meurs un autre jour. Il continue en 2002 d'hanter les couloirs de Poudlard pour le deuxième volet des aventures du jeune sorcier, Harry Potter, toujours sous la direction de Chris Columbus. L'année suivante, il rejoint l'équipe de Charlie's angels - les anges se déchaînent en devenant Mr Munday, part faire Le Tour du monde en 80 jours et fait une incursion dans le monde de l'animation en rejoignant les pigeons voyageurs de Vaillant. Il poursuit alors sur cette lancée en devenant roi et beau-père du célèbre ogre vert dans Shrek 2 et 3 ou encore en prêtant sa voix au docteur Glickenstein dans Igor (2008).
Il n'en oublie pas pour autant son métier d'acteur traditionnel et joue des petits rôles dans des films aussi divers que L'Entente cordiale aux côtés de Christian Clavier ou dans le blockbuster américain Le Jour où la Terre s'arrêta. Toujours irrésistiblement attiré par la comédie, on le retrouve naturellement dans la La Panthère Rose 2 en 2009.
A partir des années 2010, John Cleese pratique davantage le doublage que l'acting, avec des voix pour Les Trolls, Charming : Un Prince Trop Charmant ou Les mini-aventures de Winnie l'ourson, mais on le revoit tout de même en chair et en os dans Clifford (2021) ou encore The Palace (2023).
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