Après des études à la prestigieuse Tisch School of the Arts de la New York University et un passage au Stella Adler Conservatory, Bryce Dallas Howard se lance dans une carrière théâtrale et décroche rapidement ses premiers rôles à Broadway et sur d'autres scènes new-yorkaises. Elle s'essaie dans le même temps au cinéma avec un petit rôle dans Le Grinch, de son père Ron Howard, et la comédie dramatique Book of Love.

C'est sur les planches que M. Night Shyamalan découvre Bryce Dallas Howard : sans même lui faire passer d'audition, il lui offre le rôle principal du Village (2004). La même année, l'actrice est approchée par Lars von Trier pour reprendre le rôle de Grace, laissé vacant par Nicole Kidman, dans Manderlay, la suite de Dogville. En 2006, elle retrouve Shyamalan sur le film fantastique La Jeune fille de l'eau, adapté d'un conte pour enfants imaginé par le cinéaste.

En 2007, Bryce Dallas Howard rejoint le tournage de Spider-Man 3, dans lequel elle côtoie une certaine Kirsten Dunst, qu'elle avait remplacée dans Le Village. Après une pause due à la naissance de son premier enfant, la comédienne, habituée aux grosses productions, est de retour en 2009 dans la peau de Kate Connor dans Terminator Renaissance, aux côtés de Christian Bale. Elle remplace l'année d'après Rachelle LeFevre dans le rôle de la vampire Victoria au sein du troisième épisode de la saga Twilight, Twilight - Chapitre 3 : hésitation.

La comédienne n'évite pas pour autant les productions indépendantes, comme le prouvent ses participations aux drames Good Dick et The Loss of a Teardrop Diamond. Elle intègre en 2010 le casting du mystique Au-delà de Clint Eastwood, et côtoie deux autres actrices américaines en pleine ascension, Emma Stone et Jessica Chastain, dans le drame social La Couleur des sentiments. Elle figure également à l'affiche de 50/50, comédie dramatique dans laquelle elle incarne la petite amie malhonnête d'Adam (Joseph Gordon-Levitt), un jeune atteint d'un cancer.

En 2015, la comédienne incarne Claire Dearing, directrice scientifique du Jurassic World, blockbuster de Colin Trevorrow où elle tente d'échapper aux crocs meurtriers de l'Indominus Rex aux côtés de Chris Pratt. Elle reprend ce rôle en 2018 et 2022 dans les deux autres opus de cette franchise lucrative, Fallen Kingdom et Le Monde d'après. Dans ce dernier, elle donne même la réplique au trio mythique de Jurassic Park : Sam Neill, Laura Dern et Jeff Goldblum.

En parallèle de cette trilogie, l'actrice se fait remarquer en 2016 pour le premier épisode de la saison 3 de Black Mirror, dans lequel elle est une jeune femme obsédée par sa notoriété sur les réseaux sociaux. Elle apparaît en 2019 dans le biopic Rocketman consacré au chanteur Elton John, dont elle joue la mère.

Bryce Dallas Howard fait également parler d'elle en tant que réalisatrice. En effet, à l'instar de son père, l'actrice passe derrière la caméra dès 2006 avec le court-métrage Orchids. Mais c'est surtout en 2019 avec le documentaire Dads et deux épisodes de la série Disney+ The Mandalorian que son travail de metteuse en scène est reconnu. Elle réitère l'expérience au sein de l'univers Star Wars en 2022 en mettant en boîte l'un des épisodes du Livre de Boba Fett.