Abel Ferrara commence enfant par faire des films amateurs avec une caméra 8 mm entre New York et sa banlieue. C'est au lycée qu'il rencontre son plus fidèle collaborateur, le scénariste Nicholas St. John, avec qui il réalise ses premiers courts métrages. En 1976, sous le pseudonyme de Jimmy Boy L., il réalise son premier long métrage, Nine lives of a wet pussy, un film de pure exploitation, proche de la pornographie, dans lequel il impose tout de même sa signature et ses collaborateurs : Joe Delia à la musique, son frère Francis à la photographie, Nicholas St. John au scénario.

Sa carrière débute réellement en 1979 avec le film gore The Driller killer, l'histoire d'un artiste new-yorkais underground ayant du mal à joindre les deux bouts. Ferrara enchaîne ensuite avec Ms. 45 (1980) qui le fait remarquer jusqu'à Hollywood. Son quatrième long métrage, New York, 2 Heures du matin (1984), est produit par la 20th Century Fox qui se retire finalement du projet, jugeant le film trop violent. Le cinéaste tente ensuite de rentrer un peu dans le rang et réalise des épisodes de Deux flics à Miami ou tourne pour le producteur de séries à succès Aaron Spelling.

Après cette parenthèse, Abel Ferrara revient à New York et tourne en 40 jours China girl (1987), adaptation moderne de "Roméo et Juliette" dans les quartiers de Chinatown et Little Italy. En 1990, avec The King of New York, le réalisateur revient à un film plus sombre et obtient de nombreuses critiques positives. Mais c'est véritablement avec Bad Lieutenant (1992) qu'il fait sensation, notamment au Festival de Cannes. C'est Harvey Keitel qui interprète le héros de ce film, prisonnier de ses addictions au sexe et à la drogue. Le cinéaste revient à Cannes en 1993 avec Body Snatchers avant de retrouver Harvey Keitel et de le confronter à Madonna dans Snake Eyes.

Avec The Addiction (1995), Ferrara traite du vampirisme et confronte Lili Taylor à Christopher Walken. Le cinéaste remonte ensuite le temps avec un film de gangsters basé dans les années 30 : Nos funérailles (1996) dans lequel il réunit Benicio Del Toro, Christopher Walken et Isabella Rossellini. Le film lui permet de remporter deux prix au festival de Venise. Il enchaîne ensuite avec The Blackout (1997) qui fait beaucoup parler de lui notamment pour quelques scènes intimistes entre Béatrice Dalle et le mannequin Claudia Schiffer. Ferrara termine les années 90 avec New Rose Hotel (1998), qui marque le début d'une collaboration fructueuse avec Willem Dafoe. Le film sort en salles dans l'indifférence générale malgré l'éloge de nombreuses critiques et de la Cinémathèque Française.

Après une petite pause, le réalisateur new-yorkais revient avec Christmas (2001), où une femme fait tout pour sauver son mari dealer de drogues. Dans un style différent, Mary (2005) lui permet de faire son retour au festival de Venise, où il remporte quatre prix. Pour l'occasion, il retrouve des acteurs qu'il connaît ainsi que d'autres, qu'il dirige pour la première fois : Juliette Binoche ou Heather Graham. Ferrara enchaîne ensuite avec la comédie douce-amère Go Go Tales dont la production débute en 2007 mais qui ne sort qu'en 2012. Après deux documentaires, le cinéaste revient à la fiction avec 4h44 Dernier jour sur terre (2012), où Willem Dafoe erre dans les rues de New York avant la fin du monde.

En 2014, le sulfureux metteur en scène livre sa propre vision de l'affaire Dominique Strauss-Kahn avec Welcome to New York. Gérard Depardieu incarne l'homme politique tandis que l'actrice Jacqueline Bisset interprète sa femme Anne Sinclair. Le film se retrouve alors au coeur de nombreuses critiques, que ce soit sur le plan cinématographique ou sur le plan éthique. La même année, le cinéaste présente au festival de Deauville son nouveau film Pasolini narrant les derniers jours de la vie du célèbre cinéaste italien Pier Paolo Pasolini. L'occasion pour le cinéaste de retrouver l'un de ses acteurs fétiches : Willem Dafoe.