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Diplômée d'anglais à l'Université du Wisconsin, Joan Cusack passe une grande partie de son adolescence sur les planches, au sein d'une compagnie théâtrale d'improvisation. Ce goût précoce pour la comédie lui permet de débuter rapidement sur grand écran : à seize ans, elle figure au générique de My Bodyguard, aux côtés de Matt Dillon.
Deux apparitions aux côtés de son frère John (Class, 1983; Sixteen candles, 1984) puis un passage au sein du programme télévisé Saturday Night Live lui confèrent un début de notoriété. L'actrice s'impose peu à peu dans des rôles de femme excentrique avec Broadcast News (1987), Veuve mais pas trop (1988) et surtout Working Girl (id.), qui lui vaut une nomination à l'Oscar du Meilleur second rôle féminin.
Les années 90 voient Joan Cusack privilégier nettement le registre comique et s'imposer comme un second rôle réputé du cinéma américain. Elle est tour à tour la soeur déjantée de Robin Williams (Toys, 1992), une nurse diabolique (Les Valeurs de la famille Addams, 1993), fait face aux doutes de son époux quant à sa prochaine paternité (Neuf mois aussi, 1995), s'aperçoit que son fiancé (Kevin Kline) est homosexuel (In & out, 1997, nouvelle nomination à l'Oscar du Meilleur second rôle féminin à la clé) et campe la meilleure amie de Julia Roberts (Just married (ou presque), 1999).
Forte d'une crédibilité acquise sur les scènes de Broadway, Joan Cusack prend parfois ses distances avec la comédie (Arlington Road, 1999) mais y revient systématiquement. Rock'n'roll avec Jack Black dans High Fidelity (2000) et Rock academy (2003), elle s'essaie ensuite à l'animation dans Les Looney Tunes passent à l'action (2003) et Chicken Little (2005). Après s'être illustrée aux génériques de Fashion Maman (2004) et de la comédie grinçante Friends With Money (2005), Joan Cusack est à l'affiche en 2009 de Confessions d'une accro du shopping.
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