Après des études brillantes au Lake Forest College dans l'Illinois où il étudie puis enseigne les arts dramatiques, Richard Widmark suit un ami à New York pour passer l'audition d'un soap opera radiophonique, Les histoires vrais de la tante Jenny. Le succès est au rendez-vous et il fait ses débuts à Broadway en 1943 dans la pièce Kiss and tell.

Ses débuts au cinéma ne passent pas inaperçu. En effet, dans le film de gangsters Le Carrefour de la mort, il interprète le méchant Tommy Udo, qui devient vite une figure mythique du septième art. Il obtient pour ce rôle une nomination à l'Oscar du meilleur acteur dans un second rôle (et remporte le Golden Globe) et signe un accord de sept ans avec la Twentieth Century Fox. Il est alors cantonné quelques temps dans les rôles de méchants notamment dans La Femme aux cigarettes ou La Porte s'ouvre.

Toutefois, il parvient à jouer les héros dans Les Marins de l'Orgueilleux et le terrifiant Panique dans la rue d'Elia Kazan. Dans les années 50, il enchaîne les films dans des genres très ecclectiques : le film de guerre avec Okinawa ou la comédie romantique avec Père malgré lui mais surtout le western où il s'illustre particulièrement sous la direction de John Ford dans Les Deux Cavaliers ou Les Cheyennes et dans Alamo aux côtés de John Wayne.

Après s'être lancé dans la production à la fin des années 50 avec La Chute des héros ou Le Dernier passage, Richard Widmark apparaît dans une quinzaine de films dans les années 60 dont Jugement à Nuremberg avec Spencer Tracy, Marlene Dietrich et Burt Lancaster et le polar de Don Siegel, Police sur la ville, qu'il interprètera quatre ans plus tard à la télé.

Au cours des années 70, 80 et 90, il se fait de plus en plus rare malgré des interprètations marquantes dans La Théorie des dominos avec Gene Hackman ou Morts Suspectes avec Michael Douglas.