Fils de la célèbre directrice de casting Mary Jo Slater et du comédien de théâtre Michael Hawkins, Christian Slater passe toute son enfance dans le milieu du spectacle et, dès l'âge de 7 ans, tient son premier rôle, dans la série télévisée On ne vit qu'une fois. A 9 ans, il part en tournée avec The Music Man, puis joue à Broadway dans Macbeth, David Copperfield et Merlin l'enchanteur. Toujours au théâtre, il se produit plus tard dans la reprise de Landscape of the Body, de John Guare, ainsi que dans The Christmas Carol.

On le découvre à l'écran alors qu'il a 15 ans, dans le film de Jean-Jacques Annaud, Le Nom de la rose (1986), où il incarne un jeune moine au service de Sean Connery. A partir de ce premier succès, l'acteur enchaîne les films et donne dans un registre varié. On le voit en DJ survolté dans Pump up the volume (1990) d'Allan Moyle, en cow-boy dans Young Guns 2 (1990) de Geoff Murphy, ou encore en frère rancunier dans Robin des Bois, prince des voleurs (1991) de Kevin Reynolds.

Il participe également à Star Trek VI, terre inconnue – dont il est un grand fan, avant de tourner avec Patricia Arquette sous la direction de Tony Scott dans True romance (1993), écrit par Quentin Tarantino. En 1994, il rejoint Tom Cruise, Brad Pitt et Antonio Banderas au casting de l'adaptation du roman d'Anne Rice Entretien avec un vampire, mis en scène par Neil Jordan, et en 1996, il fait face à John Travolta dans Broken Arrow de John Woo.

Christian Slater est ensuite incarcéré pendant quelques mois pour usage de drogues, avant de diversifier son activité, puisqu'il participe à la production de Very bad things (1998), Basil (id.) et Pluie d'enfer (id.), dont il est également l’interprète principal. La carrière du comédien est alors à son apogée. En 2002, il partage l'affiche de Windtalkers, les messagers du vent, le film de guerre de John Woo, avec Nicolas Cage.

Ayant du mal à remonter la pente, les années 2000 riment pour lui avec vie privée agitée et productions télévisuelles de piètre qualité : il interprète quelques rôles récurrents dans des séries télévisées qui ne survivent pas au-delà d'une (Mon meilleur ennemi, Forgotten) ou deux saisons (Breaking In). Tournant dans de nombreux DTV aux titres peu engageants, il tente toutefois un retour au cinéma en 2012, en méchant minable refroidi parStallone dans Du Plomb dans la tête.

En 2015, Christian Slater obtient le rôle-titre de Mr. Robot, celui du leader d'un groupe de hackers anarchistes. Cette performance lui vaut le Golden Globe du meilleur acteur dans un second rôle en 2016. La série, acclamée par la critique, se termine en 2019 après quatre saisons. Parallèlement, de 2016 à 2019, il prête sa voix à Elliot Decker dans la série d'animation La Loi de Milo Murphy et au cobra Ushari dans La Garde du Roi lion. Il obtient aussi un autre rôle notable dans la deuxième saison de Dirty John, celui d'un mari infidèle et égoïste.

S'il effectue quelques apparitions au cinéma, comme en témoignent ses prestations dans Nymphomaniac, King Cobra, El Presidente, Freelance et Blink Twice, le comédien privilégie le petit écran. Ainsi, en 2021, il incarne le neurochirurgien Randall Kirby dans la mini-série Dr. Death, basée sur des faits réels. Il participe aussi à la série d'animation Inside Job sur Netflix, annulée en janvier 2023 après une saison. Mais surtout, il est choisi pour jouer Harry Morgan, le père adoptif de Dexter, dans la préquelle Dexter : Original Sin.