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Billy Burke fait ses débuts en jouant dans des téléfilms peu mémorables comme Disparue dans la nuit (1996) ou Acrophobie (1998), il joue bientôt les seconds couteaux dans des films de genre type Komodo (2000) ou des thrillers de seconde zone comme Le Masque de l'araignée (2001) ou Lost Junction (2003). Certains se rappellent également de sa prestation de père de famille violent dans la série 24.
Dès lors, Billy Burke s’illustre dans plusieurs séries à succès comme Gilmore Girls, Karen Sisco, Monk, The Jury ou encore New York District / New York Police Judiciaire. Parallèlement, on le voit tourner sous la direction de quelques pointures comme Robert Benton (Festin d'amour, 2007) et Gregory Hoblit (La Faille, Intraçable)…
En 2008, Catherine Hardwicke lui propose d'incarner le père de Kristen Stewart dans son film Twilight - Chapitre 1 : fascination. Billy Burke accepte et reprend le rôle dans les différents opus de la saga. Une saga qui lui permet de remettre sa carrière à flot.
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