Née dans le Montana, Michelle Williams débute sa carrière sur le petit écran en 1993 avec une apparition dans la série Alerte à Malibu. Elle tient son premier rôle au cinéma dans la comédie familiale Lassie.

Elle enchaîne avec le film d'horreur La Mutante, où elle incarne Natasha Henstridge jeune, et Secrets, comédie dramatique dans laquelle elle donne la réplique à Michelle Pfeiffer et Jessica Lange. En 1998, elle est à l'affiche de Halloween, 20 ans après, qui marque le retour de Jamie Lee Curtis dans la saga. Elle y incarne la petite amie de Josh Hartnett.

Mais c'est avec son rôle dans la série Dawson que Michelle Williams rencontre le succès. Son interprétation de la rebelle Jennifer Lindley, qui sème le trouble dans la petite ville de Capeside et dont s'amourache le rôle-titre, va séduire les téléspectateurs pendant près de cinq ans, et l'actrice s'offrira un départ parmi les plus émouvants du petit écran.

En parallèle du programme adolescent créé par Kevin Williamson, elle apparaît dans des productions indépendantes bien accueillies par la critique. On la voit avec Kirsten Dunst dans la comédie sur le Watergate Dick - Les coulisses de la présidence, la comédie But I'm a Cheerleader sur un camp de conversion sexuelle et le drame Prozac Nation qui suit Christina Ricci en lutte avec une dépression. Elle est ensuite dans The United States of Leland, centré sur un adolescent (Ryan Gosling) dans un centre de détention pour mineurs, et Le Chef de gare, primé aux BAFTA et à Sundance. 

À la fin de Dawson en 2003, l'actrice poursuit une carrière discrète mais solide, en choisissant avec soin ses rôles. Elle tourne ainsi sous la direction de Wim Wenders dans Land of plenty (terre d'abondance) et d'Ethan Hawke dans The Hottest State. Elle se fait remarquer en 2005 avec Le Secret de Brokeback Mountain où elle incarne l'épouse d'un cow-boy épris secrètement d'un autre homme. Une prestation qui lui permet de décrocher sa première nomination aux Oscars, dans la catégorie du meilleur second rôle féminin. Un film aussi important sur le plan professionnel que personnel puisqu'elle rencontre sur le tournage celui qui deviendra son compagnon durant trois ans et le père de sa fille, Heath Ledger. I'm Not There va permettre au jeune couple de partager l'affiche d'un film une seconde et dernière fois.

En 2008, elle décroche, pour la première fois, le premier rôle d'un film avec Wendy et Lucy, sélectionné à Cannes dans la catégorie Un Certain Regard. Ce road-movie sur une vagabonde et son chien marque les débuts de sa collaboration avec la cinéaste Kelly Reichardt. Elles se retrouveront pour le western La Dernière Piste (2011), le choral Certaines femmes (2016) avec Kristen Stewart et Laura Dern, et Showing Up, le portrait d'une sculptrice présenté en compétition au Festival de Cannes 2022.

Michelle Williams s'illustre en 2010 chez Martin Scorsese, en épouse tourmentée de Leonardo DiCaprio dans le tortueux Shutter Island, ainsi que dans le déchirant Blue Valentine, où elle tente de laisser une dernière chance à son mariage avec Ryan Gosling. Son interprétation lui vaut d'être citée à l'Oscar de la meilleure actrice. Une nomination qu'elle réitère l'année suivante avec le biopic My Week with Marilyn, où elle joue rien de moins que la mythique Marilyn Monroe. 

Devenue une figure emblématique de la scène américaine indépendante, on la retrouve aussi chez Sarah Polley pour le triangle amoureux Take This Waltz, chez Kenneth Lonergan pour le poignant Manchester By the Sea – sa 4ème nomination aux Oscars –, et Todd Haynes (Le Musée des merveilles). Elle ne s'interdit pour autant pas quelques incursions dans le cinéma hollywoodien. Elle s'aventure ainsi dans Le Monde fantastique d'Oz (2013) dans la préquelle de Sam Raimi, pousse pour la première fois la chansonnette dans la comédie musicale The Greatest Showman (2017) aux côtés de Hugh Jackman, et tente à tout prix de libérer son fils avec Tout l'argent du monde, thriller de Ridley Scott inspiré de l'enlèvement du petit-fils de J. Paul Getty.

En 2018, elle succombe à la mode des super-héros, même s'il s'agit en l'occurence d'un "super-anti-héros", avec Venom. Issu des comics Marvel, ce symbiote extraterreste utilise comme hôte le corps d'un journaliste joué par Tom Hardy. Si le film d'action est massacré par la critique, il est un succès au box-office et a droit à sa suite trois ans plus tard, Venom : Let There Be Carnage. 

Absente du petit écran depuis l'arrêt de Dawson, elle revient à la télévision le temps de la mini-série Fosse/Verdon (2019). Un retour gagnant puisque la comédienne obtient un Golden Globe et un Emmy de la meilleure actrice. En 2022, elle est pour la cinquième fois de sa carrière nommée aux Oscars grâce à The Fabelmans, un récit initiatique à travers lequel Steven Spielberg revisite son enfance et son histoire familiale. Michelle Williams prête ses traits à Mitzi Fabelman, la mère du héros, largement inspirée par la mère du cinéaste, Leah Adler.

Emilie Schneider