Fils de diplomate, Oliver Platt passe son enfance entre Washington, l’Asie et le Moyen-Orient. Diplômé de théâtre à la Tufts University, il se spécialise dans la comédie et fait ses débuts en tant qu’acteur sur les planches. Jonathan Demme lui offre son premier petit rôle au cinéma en 1988 avec la comédie Veuve mais pas trop. L’acteur débute alors une longue carrière sur grand écran, au cours de laquelle il multiplie les seconds rôles aux côtés des comédiens les plus renommés (Harrison Ford, Meryl Streep, Julia Roberts, Robert Redford, …) et devant les caméras de célèbres réalisateurs.

S’essayant tôt ou tard à plus ou moins tous les genres, il fait ses premiers pas en restant dans un registre comique, notamment avec Working Girl (1989), Bons baisers d'Hollywood (1990) et Beethoven (1992). Toujours dans des rôles secondaires, il participe à L' Experience interdite, thriller d’horreur réalisé par Joel Schumacher en 1991, et au drame romantique Proposition indécente (1993). Le nom d’Oliver Platt migre vers le haut de l’affiche alors qu’il incarne l’un des Trois mousquetaires aux côtés de Kiefer Sutherland en 1994. Il tient également le rôle principal de la comédie Les Drôles de Blackpool l’année suivante, jouant le rôle d'un comique en formation.

L'acteur continue par la suite de jongler entre les seconds rôles dans des films à succès aux côtés de stars mondiales d'une part, et les têtes d’affiches de projets moins médiatisés de l'autre. Il donne ainsi la réplique à Sandra Bullock et à Samuel L. Jackson dans Le Droit de tuer ? de Joel Schumacher (1996), croise le chemin de Eddie Murphy dans Dr. Dolittle (1998), et « répare » Robin Williams dans L' Homme bicentenaire de Chris Columbus (2000). Mais il se voit aussi proposer la même année l’un des rôles principaux du film d’horreur Lake Placid, dans lequel il se retrouve aux prises avec un monstrueux crocodile. Peu après, il tient également l’affiche des comédies Un De trop et Mafia parano, avant d’incarner entre autres projets le père de Katie Holmes en 2005 dans la comédie dramatique Pieces of April.

Si ses prochains rôles sont plutôt secondaires, ils n’en sont pas moins nombreux et surtout extrêmement variés. Entre le journaliste Robert Zelnick de Frost / Nixon, l'heure de vérité (2009), le grand prêtre de L' An 1 : des débuts difficiles (id.), et le politicien véreux de 2012 (id.), Oliver Platt ne cesse de se renouveler. Il interprète ainsi en 2010, l'employé débordé d’une entreprise pharmaceutique dans Love, et autres drogues et se prépare à endosser le costume d’un agent du gouvernement pour X-Men: First Class.

Tout au long de sa carrière, Oliver Platt participe également à un certain nombre de séries télévisées, parmi lesquelles À la Maison blanche (2000-2001), Huff (2004-2006), ou encore Nip/Tuck (2007).