Camille Rutherford grandit à Clermont-Ferrand où elle fait ses classes au Conservatoire national de la région. Forte de son talent, elle intègre en 2008 le Conservatoire national supérieur d’art dramatique dont elle sort diplômée quatre ans plus tard, et suit notamment les cours de Guillaume Gallienne qu’il dispense dans la langue de Shakespeare. Rien de plus facile pour la jeune Française, son père étant originaire du nord-est de l’Angleterre.

A la sortie du Conservatoire, en plus du théâtre, le cinéma lui tend les bras. Elle joue dans Un été Brûlant de Philippe Garrel, puis interprète Carmen, le rôle principal de l'étrange Low Life présenté en compétition au festival de Locarno 2011. Un film qui permet à Camille Rutherford d’être nommée aux César dans la catégorie Meilleur Espoir Féminin. Sa qualité de jeu lui vaut ensuite une apparition dans le film à succès La Vie d’Adèle d’Abdellatif Kechiche. 

Faisant partie de la nouvelle génération d’acteurs bilingues, c’est tout naturellement que réalisateur Thomas Imbach la choisit pour interpréter Mary Stuart dans le film historique Mary Queen of Scots. Menant une carrière assez discrète au cinéma, Camille Rutherford est tout de même à l'affiche de Rosalie Blum, Jacqueline (Argentine), Nos vies formidables ou encore #Jesuislà. En 2020, sa prestation de la femme de Pio Marmai dans le feel good movie Felicità, où une famille pas banale part en road trip, lui permet à nouveau de concourir pour le César du Meuilleur espioir féminin.