Avec un père militaire, Faye Dunaway s'est souvent déplacée au cours de sa jeunesse. Studieuse, elle intègre l'université de Floride et commence à fréquenter les planches en décrochant un rôle dans Médée au sein de la troupe universitaire. Elle déménage de nouveau, et se retrouve à l'université de Boston, où elle interprète une des Sorcières de Salem. Trouvant sa véritable vocation, elle abandonne ses études et en 1962 décide de prendre des cours de théâtre à l'American National Theater and Academy, pour ensuite intégrer la Troupe du Lincoln Center. Elia Kazan la remarque et lui offre des rôles dans des différentes pièces : Après la Chute d'Arthur Miller et But for whom Charlie de S.N. Behrman.

Sa première apparition au cinéma date de 1967, dans The Happening d'Elliot Silverstein, aux côtés d'Anthony Quinn. La gloire vient rapidement, lorsque la même année elle accepte le rôle de Bonnie, qui devenait revenir à Jane Fonda, dans Bonnie and Clyde d'Arthur Penn, et offre une très belle inteprétation aux côtés de Warren Beatty. Ce rôle lui permettra une première nomination aux Oscars en 1968. A partir de ce moment, Faye Dunaway travaille avec les plus grands, tant réalisateurs qu'acteurs : Norman Jewison et Steve McQueen dans L'Affaire Thomas Crown, Elia Kazan, Kirk Douglas et Deborah Kerr pour L'Arrangement, ainsi que Dustin Hoffman dans Little Big Man d'Arthur Penn. Parlant couramment le français et ayant un fort potentiel dramatique, René Clément fait appel à elle en 1970 pour La Maison sous les arbres, dont l'histoire se déroule à Paris. Le film sera présenté hors-compétition au Festival de Cannes. De retour aux Etats-Unis, on la retrouve à l'affiche de grands films hollywoodiens : Chinatown de Roman Polanski, pour lequel elle sera de nouveau nommée aux Oscars, et La Tour infernale où elle retrouve Steve McQueen. Sa consécration est à son apogée lorsqu'elle reçoit enfin le Golden Globes et l'Oscar de la meilleure actrice pour son rôle de journaliste ambitieuse dans Network, main basse sur la télévision de Sidney Lumet.

Mais le monde hollywoodien est impitoyable, et les années 80 sont loin d'être aussi glorieuses pour Faye Dunaway. Malgré des films notables, tels que Les Yeux de Laura Mars en 1980, Maman très chère dans lequel elle incarnait l'actrice Joan Crawford (Faye Dunaway reçut pourtant à l'époque le Razzia de la pire actrice pour ce rôle) et Barfly aux côtés de Mickey Rourke, l'actrice ne touche pas le public. C'est en 1993 qu'elle retrouve les honneurs avec la comédie dramatique d'Emir Kusturica, Arizona Dream, où elle donne la réplique à Lili Taylor et Johnny Depp, acteur qu'elle retrouvera deux ans plus tard dans Don Juan DeMarco, avec aussi Marlon Brando au générique. La même année, Kevin Spacey lui offre un des rôles principaux de son premier film, Albino alligator, et elle reçoit un nouveau Golden Globes pour son rôle dans le téléfilm Anatomie d'un top model, dont la vedette était tenue par Angelina Jolie. Clin d'oeil intemporel, elle apparaît rapidement en psychiatre dans Thomas Crown, remake d'un de ses plus grands films tourné au début de sa carrière. Elle se glisse ensuite dans la peau de Yolande d'Aragon, dans la superproduction de Luc Besson, Jeanne d'Arc. L'année 2000 est prolifique pour Faye Dunaway qui s'envole à Cannes pour la présentation en compétition de The Yards, et passe derrière la caméra pour la première fois en réalisant un court-métrage, The Yellow Bird, pour lequel elle endosse les casquettes d'actrice, productrice et scénariste. Loin des premiers rôles qu'elle tenait auparavant, on la remarque néanmoins en 2003 dans Les Lois de l'attraction, en mère accro du Xanac et de l'alcool, qui préfère ignorer l'homosexualité de son fils.