Enfant de la balle, Dean Stockwell tombe tout petit dans la potion cinématographique en tournant ses premiers films à l'âge de neuf ans. Dès La Vallée du jugement (1945, Tay Garnett) et Escale à Hollywood (1945, George Sidney), son visage et sa photogénie l'imposent comme nouvel enfant star. Remportant un Prix spécial d'interprétation aux Golden Globes de 1948 pour Le Mur invisible d'Elia Kazan, il est cette même année pour Joseph Losey, Le Garçon aux cheveux verts qui demeure son rôle le plus important.

Décidant de quitter Hollywood à l'adolescence, Dean Stockwell réapparaît sur les planches de Broadway dans Le Génie du mal, et reprend son rôle d'étudiant meurtrier dans l'adaptation cinématographique de Richard Fleischer en 1959. Très remarqué dans ce registre d'enfant tourmenté, il enchaîne avec Amants et fils (1960, Jack Cardiff) puis Long Day's Journey Into Night (1962, Sidney Lumet), avant de déserter les plateaux à nouveau.

Après des années 70 décevantes, la décennie suivante offre à Dean Stockwell des seconds rôles de qualité chez David Lynch (Dune en 1984, Blue velvet en 1986), Wim Wenders (1984, Paris, Texas) ou encore Francis F. Coppola (1988, Tucker). Mais c'est en mafieux amoureux de Michelle Pfeiffer dans la comédie Veuve mais pas trop de Jonathan Demme qu'il obtient en 1989 sa première nomination aux Oscars.

C'est pourtant grâce au petit écran qu'il accède dans les années 90 à une large popularité en interprétant l'hologramme Al dans la série Code Quantum, pour laquelle il remporte notamment le Golden Globe 1990 du Meilleur Second Rôle. Même s'il a depuis privilégié la production télévisée, il continue à apparaître régulièrement au cinéma à l'exemple de Air Force One (1997, Wolfgang Petersen), L'Idéaliste (1997, Francis F. Coppola) et CQ (2001, Roman Coppola).

On le reverra en 2014 aux côtés de son comparse de Code Quantum Scott Bakula le temps d'un épisode de NCIS: Nouvelle-Orléans et il apparaîtra dans une quinzaine d'épisodes de Battlestar Galactica entre 2006 et 2009.