Enfant prodige, Jodie Foster débute sa carrière très jeune. Après quelques apparitions dans des spots publicitaires, elle tourne à 10 ans dans son premier film, une production Disney, Napoleon and Samantha, dans laquelle elle interprète une petite fugueuse.

Adolescente, elle compte déjà à son actif plusieurs productions hollywoodiennes telles Tom Sawyer (1973), Un Petit Indien, ou Alice n'est plus ici, un des tout premiers films de Martin Scorsese.

Impressionné, ce dernier l'engage pour jouer la jeune prostituée de Taxi Driver aux côtés de Robert De Niro, lui offrant au passage une première nomination à l'Oscar du meilleur second rôle en 1976. La même année, son rôle dans le Bugsy Malone d'Alan Parker confirme son succès précoce.

Ne négligeant pas ses études, Jodie Foster étudie au Collège Français (elle parle le français couramment) puis entre à la prestigieuse université de Yale, dont elle ressort en 1985 avec un diplôme de littérature en poche. Durant les vacances scolaires, elle joue notamment dans les drames Hotel New Hampshire et Carny.

En 1988, sa composition de Sarah Tobias, jeune femme victime d'un viol qui défend son cas dans Les Accusés de Jonathan Kaplan, la consacre Meilleure actrice aux Oscars. Elle réitère cette performance trois ans plus tard en interprétant la jeune recrue du F.B.I. Clarice Starling dans le thriller Le Silence des agneaux, réalisé par Jonathan Demme. Le film, qui la fait côtoyer Anthony Hopkins, lui apporte la gloire internationale.

Après Le Silence des agneaux, la carrière de Jodie Foster connaît un véritable coup d'accélérateur. Elle est aux génériques du drame Sommersby (1993), de la comédie Maverick (1994) ou encore de Nell (id.), qui la voit incarner une jeune fille élevée à l'écart du monde.

Très vite, elle se fait de plus en plus rare, préférant se consacrer à sa famille. Elle prend tout de même le temps de passer derrière la caméra et réalise en 1991, Petit homme puis Week-end en famille en 1995.

A partir de la fin des années 1990, Jodie Foster se distingue au compte-gouttes, s'illustrant dans le film de science-fiction Contact (1997), le film historique Anna et le roi (1999) ou encore les ambitieux thrillers que sont le Panic room de David Fincher (2002) et Flight plan (2005).

Star hollywoodienne, Jodie Foster n'en est pas moins très attachée à la France. Elle collabore ainsi à trois reprises avec des cinéastes hexagonaux : Claude Chabrol pour Le Sang des autres (1984), Eric Le Hung pour Moi, fleur bleue (1977) et Jean-Pierre Jeunet pour Un long dimanche de fiançailles (2004).

En 2008, elle reçoit une nomination aux Golden Globes pour son rôle de policière dans A vif, mais le film ne rencontre pas pour autant le succès escompté. L'actrice s'essaie ensuite à la comédie d'aventure dans L'Ile de Nim aux côtés de Gerard Butler et de la révélation de Little Miss Sunshine, Abigail Breslin.

En 2011, Jodie Foster revient sur le devant de la scène en présentant au Festival de Cannes Le Complexe du Castor, une comédie dramatique sur la dépression, qu'elle a réalisée et dans laquelle elle joue aux côtés de Mel Gibson, Jennifer Lawrence et Anton Yelchin.

Cette même année, elle rejoint le prestigieux casting de Carnage, aux côtés de Kate Winslet, Christoph Waltz et John C. Reilly. Le film, réalisé par Roman Polanski, est une adaptation de la pièce française Le Dieu du Carnage, de Yasmina Reza.

De plus en plus rare au cinéma, l'actrice campe l'antagoniste du film de science-fiction emmené par Matt Damon Elysium. Cinq ans plus tard, elle reste dans l'univers de la SF avec Hotel Artemis, dans lequel elle incarne une infirmière qui dirige un hôpital regroupant les plus dangereux criminels de Los Angeles.

Cinq ans plus tard, on la voit aux côtés de Dave Bautista dans le film d'action futuriste Hotel Artemis. Puis, en 2020, en avocate de Tahar Rahim dans Désigné Coupable, qui relate l'histoire vraie de Mohamedou Ould Slahi, un Mauritanien ayant passé 14 en prison sans inculpation ni jugement à la suite des attentats du 11 septembre 2001.

La comédienne poursuit avec un autre biopic, Insubmersible, où une femme de 60 ans jouée par Annette Bening entreprend de relier Cuba à la Floride à la nage. Elle trouve ensuite un autre rôle marquant dans la quatrième saison de True Detective, celui de la détective Liz Danvers, enquêtant en Alaska sur la disparition de huit hommes dans une station de recherche.

En 2025, Jodie tourne pour Rebecca Zlotowski dans Vie Privée, où elle incarne une psychiatre reconnue pensant que la mort de l’une de ses patientes est un meurtre. En parallèle, elle signe la mise en scène de plusieurs épisodes de séries (Orange Is the New Black, House of Cards, Black Mirror).