Fils du réalisateur et dialoguiste Michel Audiard, Jacques Audiard se destine au professorat, mais après des études de Lettres avortées, il se lance dans le cinéma et débute comme monteur. Au début des années 1980, il s'essaie avec succès à l'écriture de scénarios. Il signe ainsi les scripts de Reveillon chez Bob!, Mortelle randonnée, Baxter, Frequence Meurtre ou encore Saxo.

Il passe à la mise en scène en 1994 avec Regarde les hommes tomber, sombre road movie qui met en scène deux hommes que tout sépare, interprétés par Mathieu Kassovitz et Jean-Louis Trintignant. Le film remporte le César du Meilleur premier film ainsi que le prix Georges-Sadoul. Deux ans plus tard, le cinéaste retrouve Mathieu Kassovitz pour son second long métrage, Un héros très discret (prix du Meilleur scénario au festival de Cannes 1996).

Celui qui se considère comme un artisan du cinéma met cinq ans pour réaliser son film suivant, Sur mes lèvres, une histoire d'amour sur fond de polar noir avec Emmanuelle Devos et Vincent Cassel. Ce troisième film récolte 9 nominations aux César dont celles du Meilleur film et du Meilleur réalisateur, remporte celui du Meilleur scénario et permet à Emmanuelle Devos d'être sacrée Meilleure actrice.

Fort de ce succès, Jacques Audiard s'attelle au remake de Melodie pour un tueur, de James Toback. Soit De battre mon coeur s'est arrêté, titre qui fait allusion à la chanson "La Fille du Père Noël" de Jacques Dutronc. Il y dirige un Romain Duris tiraillé entre ses aspirations artistiques et la brutale réalité du milieu dans lequel il évolue, entre le souvenir d'une mère pianiste et la présence d'un père rude et égoïste (Niels Arestrup) qui magouille comme lui dans l'immobilier.

Jacques Audiard avoue qu'il aimerait tourner plus régulièrement mais son premier métier de scénariste laisse des traces : se consacrer consciencieusement à l'écriture de ses scénarios lui prend beaucoup de temps. C'est donc quatre ans après De battre, mon cœur s'est arrêté que naît le carcéral Un prophète, qu'il présente comme un "anti-Scarface".

Le film, porté par la prestation de son acteur principal Tahar Rahim, véritable révélation, remporte le Grand Prix au festival de Cannes 2009 et récolte neuf César dont celui du Meilleur film, du Meilleur réalisateur, du Meilleur scénario et du Meilleur acteur en 2010, ainsi qu'une nomination pour le Meilleur film étranger aux Oscars.

Pour son film suivant, De rouille et d'os, Jacques fait appel à l'oscarisée Marion Cotillard : elle est Stéphanie, une dresseuse d’orques qui perd ses jambes à la suite d'un accident et qui va être aidée dans cette épreuve par un homme, Ali, incarné par Matthias Schoenaerts, la révélation du film belge Bullhead. Trois ans plus tard, le metteur en scène présente à Cannes son drame Dheepan pour lequel il reçoit la Palme d'or.

Pour son huitième long métrage, Jacques Audiard bouleverse à nouveau ses habitudes et s'attaque au western. Emmené par des acteurs majoritairement américains comme Joaquin Phoenix, John C. Reilly et Jake Gyllenhaal, Les Frères Sisters sort en salles en septembre 2018. Se renouvelant sans cesse, il met en scène Les Olympiades en 2021, un drame en noir en blanc centré sur les déboires amoureux d'un groupe de jeunes dans le 13ème arrondissement de Paris.

En 2024, le cinéaste livre Emilia Perez, une comédie musicale mixée au polar où un chef de cartel cherche à se retirer des affaires et réaliser son désir le plus cher : devenir une femme. Le film est porté par Zoe Saldana, Selena Gomez, Ariana Paz et Karla Sofia Gascon, qui reçoivent toutes les quatre un Prix d'interprétation féminine au Festival de Cannes. Emilia Perez est par ailleurs couronné du Prix du jury.