Avant de tourner pour le cinéma, Richard Jenkins a longtemps travaillé au théâtre, se produisant notamment au Rhode Island's Trinity Repertory Theater durant une quinzaine d'années, théâtre dont il a d'ailleurs été directeur artistique pendant quatre ans. Après un petit rôle dans Silverado (1985) de Lawrence Kasdan, il enchaîne les tournages et les seconds rôles, jouant sur la direction de Woody Allen (Hannah et ses soeurs, 1986), George Miller (Les Sorcières d'Eastwick, 1987) ou Kathryn Bigelow (Blue Steel, 1990). Coéquipier d'Al Pacino dans le polar Mélodie pour un meurtre (1989) ou détective dans Wolf, il s'illustre également dans plusieurs téléfilms comme Les Soldats de l'espérance (1993), tiré du best-seller de Randy Shilts sur la découverte du virus du Sida.

A la fin des années 90, cet acteur aux faux airs d'aristocrate british s'adonne volontiers à la comédie, inscrivant son nom aux génériques de Mary à tout prix, en tant que psychiatre de Ben Stiller, et de Fous d'Irène des frères Farrelly. Toujours dans le registre comique il devient le père de Heather Graham dans Trop, c'est trop !, produit par ce même duo. Il se montre par ailleurs fidèle à une autre fratrie, celle des Coen, avec The Barber : l'homme qui n'était pas là (2001), Intolérable cruauté (2003) et devient le directeur d'une salle de sport pour Burn After Reading (2008). Second rôle incontournable, Richard Jenkins connaît la consécration à partir de 2001 en incarnant Nathaniel Fisher Sr, un directeur de pompes funèbres narquois et surtout décédé dès le premier épisode, dans la série culte Six pieds sous terre.

Dès lors, ses apparitions au cinéma se font plus marquantes. L'acteur incarne Le général Thomas Purcell, qui a la lourde tache de sauver l'humanité dans Fusion, puis descend dans les mines avec L'Affaire Josey Aimes avant de s'envoler pour l'Arabie saoudite dans Le Royaume. Faisant figure de respectable père de famille dans The Broken (2008) ou Frangins malgré eux (id.), ce comédien trouve enfin, à 60 ans, un premier rôle à la mesure de son talent, celui d'un professeur d'université se liant d'amitié avec un couple d'immigrés clandestins dans The Visitor, Grand prix du jury du Festival de Deauville 2008.

En 2010, Richard Jenkins interprète le père autiste de Channing Tatum dans le drame romantique Cher John, pour ensuite donner la réplique à Julia Roberts dans Mange, prie, aime, un film adapté d'un récit autobiographique racontant la quête entreprise par une femme après un divorce difficile. L'année suivante, il retrouve les frères Farrelly dans Bon à Tirer où Owen Wilson et Jason Sudeikis bénéficient d’une semaine de liberté totale, puis devient le rédacteur en chef du San Juan Star dans le déjanté Rhum Express. En 2012, c'est aux univers plus sombres qu'il se frotte avec l'horrifique La Cabane dans les bois, le polar Cogan : Killing Them Softly et le film d'action Jack Reacher.