C'est dans le registre de la comédie burlesque que Bill Pullman effectue ses premiers pas au cinéma en 1986. Il apparaît alors dans
Y a-t-il quelqu'un pour tuer ma femme ? de
Jim Abrahams,
David et
Jerry Zucker avant d'être le héros de la parodique
Folle histoire de l'espace de
Mel Brooks. Après une incursion dans le film d'horreur avec
L'Emprise des ténèbres (1987) de
Wes Craven, il s'essaie à la romance à travers des rôles secondaires joués dans
Singles (1992,
Cameron Crowe),
Nuits blanches à Seattle (id.,
Nora Ephron) et
L'Amour à tout prix (1995,
Jon Turteltaub).
Mais ce sont deux
thrillers habités par des femmes fatales qui lui permettent de retrouver le haut de l'affiche : il incarne ainsi un mari dupé par
Nicole Kidman dans
Malice (1993,
Harold Becker) et tombe sous le charme de l'envoûtante
Linda Fiorentino dans
Last seduction (1994,
John Dahl). Sa carrière oscille ensuite entre films de pur divertissement (
Casper et
Independence day) et films d'auteur (
The End of violence de
Wim Wenders et
Lost highway de
David Lynch).
En 2000, Bill Pullman traque le crocodile géant de
Lake Placid et compose un brillant avocat sans scrupules dans
Le Coupable, mais le succès n'est pas au rendez-vous. Se faisant plus discret, il tente de donner un nouveau souffle à sa carrière en tournant sous la direction de réalisateurs peu conventionnels comme
Takashi Shimizu (
The Grudge, 2004) et
Thomas Vinterberg (
Dear Wendy, 2005).
Après un rôle dans
Scary Movie 4, l'acteur rejoint le casting de
Surveillance de
Jennifer Chambers Lynch puis celui du
thriller subversif de
Michael Winterbottom,
The Killer Inside Me.
Le comédien traverse ensuite une période un peu plus compliqué où il alterne rôles pour la TV (
Torchwood,
1600 Penn), productions ciné indépendantes (
May In The Summer) et films d'action de série B (
Red Sky,
Equalizer,
American Ultra). Ce n'est qu'en 2016 que sa carrière reprend du poil de la bête. En effet, Bill renoue avec un de ses personnages emblématiques, le Président des USA
Thomas J. Whitmore, dans Independence Day : Resurgence, suite du blockbuster d'action culte Independence Day sorti en 1996. Il sera ensuite Ralph Yarborough, avocat et homme politique démocrate américain, sénateur des États-unis de 1957 à 1971, dans le biopic sur Lyndon B. Johnson, LBJ, mis en scène par Rob Reiner. Il rejoindra ensuite Emma Stone et Steve Carell dans La Bataille des sexes, nouveau biopic, cette fois sur la joueuse de tennis américaine Billie Jean King.