Warren Oates étudie à l'Université de Louisville, où il se prend de passion pour le théâtre, avant de s'engager dans les Marines. En 1954, il s'installe à New York pour démarrer une carrière d'acteur. Après quelques jobs à la télévision, il obtient quelques rôles secondaires dans de nombreux films comme La Chute d'un caid ou Coups de feu dans la sierra. Très vite, il devient l'un des acteurs fétiches (et un grand ami) de Sam Peckinpah, cinéaste travaillé par l'"esprit de famille".

A cette époque, il affiche surtout sa "trogne" patibulaire dans plusieurs westerns, comme Le Retour des sept de Burt Kennedy, ou Le Reptile de Mankiewicz, mais reste abonné aux seconds rôles. C'est un autre grand ami, Monte Hellman, qui, le premier, lui offre des participations plus importantes, en particulier dans les oeuvres désormais cultes The Shooting et Macadam à deux voies.

Par la suite, il explose littéralement dans les films de jeunes réalisateurs aujourd'hui confirmés : John Milius (Dillinger), Philip Kaufman (The White Dawn) et Terrence Malick (La Balade sauvage). En 1974, Monte Hellman lui propose de tenir le haut de l'affiche de Cockfighter, film picaresque méconnu sur un éleveur de coqs de combat. Certains critiques considèrent ce rôle comme étant son meilleur avec celui qu'il tient dans Apportez-moi la tête d'Alfredo Garcia, le dernier chef-d'oeuvre de Sam Peckinpah : on y voit Oates déambuler dans un Mexique macabre avec une tête humaine dans ses bagages.

Il alterne ensuite films policiers (Tetes vides cherchent coffres pleins de William Friedkin), comédies (1941 de Steven Spielberg, Les Bleus d'Ivan Reitman) et participations à des feuilletons TV. Sa carrière se clôt brutalement en 1982, lors de la post-production de Tonnerre de feu de John Badham, lorsqu'il meurt des suites d'une crise cardiaque.